之后父亲田岛询问斑现在展开对战有把握赢吗，斑告诉父亲现在的柱间比自己要强，因此，田岛判断局势对自己没有好处，于是双方父亲带领自己的两个儿子撤退。斑的行为使柱间内心深受打击。 名扬忍界 站在最前线的扉间 在父亲佛间去世后，哥哥柱间成为了千手一族的首领。
战乱时代，千手一族在柱间的带领下与宇智波一族忍者展开无数次对战，扉间是站在最前线的强者，面对数千名宇智波一族忍者，扉间使用自己研发的飞雷神之术穿梭于各战场间接连斩杀对手，为千手一族建立了许多战功。扉间也因此战名扬忍界，被誉为忍界速度最快的忍者。
之后，两大家族历经无数次战役，但都势均力敌，难分高下。直到后来的一次战斗中，千手扉间瞅准宇智波泉奈自以为得手的瞬间，手持武士刀使用「飞雷神斩」以迅雷不及掩耳的速度一刀穿过泉奈的身体。 漫画图片 从未战败过的泉奈因大意而被扉间重伤，当柱间对斑说出希望两族合作的话时，斑的弟弟泉奈对此事极力反对，斑因此拒绝了柱间的话，随后斑带着弟弟泉奈撤退，在场的宇智波一族忍者也因此向柱间与扉间缴械投降了。
在这场战斗中，扉间将两大家族势均力敌、难分高下的战况引向宇智波一族寡不敌众的局面，奠定了千手一族的胜利。 建立木叶 漫画图片 不久后最强大的两大家族联手创立木叶隐村，其余四国纷纷效仿火之国的做法，组建各自的忍者组织，就此开启了五国一统忍界的时代。
从战乱时代两个忍者家族以命相搏彼此视仇，到宇智波和千手联盟，建成忍者的桃源乡，为追求和平而诞生的忍村，这就是木叶忍村。 和宇智波的长期战争让扉间清楚地了解写轮眼的本质，因此对宇智波一族一直心存提防。哥哥柱间过于天真，宇智波斑的危险性，在这二人之间调整平衡，保护忍村，将忍村建设巩固强大，就是扉间的职责所在了。 辅佐柱间 漫画图片 在筛选首任火影之时，柱间原本打算让斑来当火影，但却遭到弟弟扉间的极大反对，之后扉间为哥哥柱间讲述了写轮眼的本质。
不断提醒柱间不要过于天真：无论如何，火影大位一定会是民选，而普遍民意是推举柱间为火影。宇智波作为最后投降千手的宗族，在木叶的势力也是无法和千手相比；即便是宇智波一族也没多少人信任宇智波斑。 实际上宇智波斑早已被木叶所有的族群孤立了起来。除了柱间支持斑做火影，其余木叶隐村所有族群的村民都支持柱间来做火影。
漫画图片 兄弟二人这一番话被宇智波斑听到，一片“木叶”也被斑丢弃在窗口..... 就这样，柱间成为了火之国木叶隐村的初代火影，弟弟扉间成为了柱间的左膀右臂。为防止柱间过于天真、对人总是过于宽容造成一些对村子不利的事，因此，火影的大权掌握在弟弟扉间的手中。
柱间在位期间，扉间和他是完美搭档，他们之间的组合，一个拥有绝对的实力和美好的畅想，一个拥有将其实现的头脑。 五影会谈 在初步建立五大国之后，为解决讨论尾兽分配问题，柱间邀请各国四影参与史上前所未有的“第一次五影大会” ，期间由弟弟扉间担任柱间的护卫。
五影会谈 在会议中柱间听从弟弟扉间以金钱换尾兽的提议，将九个尾兽平均分配给五大国，因此，使五影缔结了忍界第一份和平协议，在这片土地上第一次实现了全面和平。 但这份和平是有期限的，那就是柱间的寿命，一旦柱间死去，各国没有了顾忌，第一次忍界大战也就爆发了。
扉间的做法显示出政治外交的才能，他将理想主义与现实主义完美调合。首先，扉间如柱间一般心存大爱，道德高尚，公正无私，深得众人的信任与爱戴；其次，扉间又有着最冷醒睿智的理智与头脑，能够看清现实，拟定切合实际的方针计划。
禁忌研究 漫画图片 扉间一生进行了无数禁忌的研究，他不仅接连发明出飞雷神、影分身与秽土转生等高等忍术，还研究出了宇智波一族写轮眼是因为失去爱的痛苦导致大脑分泌特殊查克拉造成的症状的科学原理。他在开发多重影分身之术时，考虑到此术消耗查克拉太过激烈，没有庞大查克拉量的人使用此术就会伤及到自身甚至危及生命。于是扉间将其列为禁术并封印在卷轴里。
由于战争伤亡无数迫使村子人口变少，为了增强国力，扉间用无数别国忍者作为实验对象，开发出能够复活死者的忍术秽土转生以及互乘起爆符，主要是将秽土身躯的死者身上布满起爆符，使其犹如人体炸弹一样攻击对手。
虽然遭到柱间的反对，但当时正处于战乱年代，因此柱间没有阻止扉间，但是在创立木叶隐村后，柱间就禁止扉间再使用这个忍术了，随着时间的流逝，由第二代火影扉间所发明的禁术塞满了整个木叶藏书室。 在终结谷大战之后，宇智波斑败在了哥哥柱间的手下，斑的尸体对于各国忍者而言就是一座宝库，一心研究写轮眼之谜的扉间并没有处理掉斑的尸体，而是将斑的尸体藏到了木叶的深山，开启万花筒写轮眼的深入研究。
然而斑算准了即便败在千手的手下，扉间也不会处理掉自己的尸体，于是他在临死前将伊邪那岐设在了右眼中，以右眼为代价改写现实得以复活，并将影分身装成尸体，然后悄无声息的离开了木叶的深山。 继任火影 漫画图片 若干年后，随着哥哥柱间的去世，导致先前五大国之间和平开始动摇。
此时柱间的弟弟扉间继任火影之位，挺身而出保护着村子与居民。 在任期间，扉间倾其全力建设村子的根基，他将哥哥建立的木叶小苗养育成大树，由扉间的努力，使千手一族在村子里的发言权更高了。为解决内忧外患扉间展现了高超的政治手腕，设立直属火影的暗部巩固领导核心的权威；成立木叶警务部队，主要职务均由宇智波一族的人担任；这既是表达对宇智波的信任，同时也可以观察宇智波的一举一动。
自此之后，宇智波一族在木叶的名望、权力达到顶峰。对外方面，扉间设立暗部。由火影直接指挥，加强中央集权。是当时五大国当中首个特务组织。同时为了保障意志的传承，建立了木叶忍者学校。现今很多优秀忍者皆出自该校。扉间的以上做法，被其他各国忍村争相效仿，对忍界产生了深远的影响。
设立暗部为了巩固领导核心的权威，扉间建立了暗部，暗部的成员都是扉间从村子里筛选出的优秀忍者，主要进行保护火影和预防外敌侵入木叶的工作，有时还负责侦察敌情和暗杀等任务，其成员行动时都戴着模仿动物的白色面具，任务性质及其他一切资料均保密。
暗部由火影直属，部队底下设多个分队，由分队长统一传达命令和领导执行任务。 在第二代火影的时代，千手扉间培养出以“虎”、“爆”、“牛”为代表的大量暗部成员。
设立警务部 漫画图片 为了防止下一个斑出现，千手扉间决定整合与引导宇智波的力量，他将警务部与监狱建在一起，让宇智波一族负责维护村子的治安，使宇智波一族为村子做贡献。 然而二代在创立木叶警务部后，一部分继承斑意志的宇智波族人企图造反，扉间派出以“虎”、“爆”、“牛”为代表的大量暗部成员将造反闹事的人逮捕，并令暗部成员监视宇智波族人。
在第二代火影的时代，千手扉间培养出不少像宇智波镜那样，愿意跳出家族的局限，为村子呕心沥血的宇智波族人。 扉间的本意并非隔离宇智波，而是为各家族考虑，也就是无论哪个家族，只要是可能威胁到村子的，扉间都会留意，仅此而已。
但后人误解二代的本意，他们认为二代很讨厌宇智波。 引领新一代 漫画图片 为了保护忍者的孩子们不用再上战场，以及确保教育稳定性和人才培养效率，第二代火影扉间建立了木叶忍者学校，让他们能体会到学习以及玩耍的感觉，并且成长到可以品尝美酒滋味的年龄。
在第二代火影的时代，扉间培育了猿飞日斩、志村团藏、宇智波镜、秋道取风、水户门炎、转寝小春、古介等38名毕业生。而扉间的这些学生也是木叶当时最核心的一批人。 平时执行任务时扉间让学生们以两人为一组的形式组成搭档一起行动。
数十年过后，扉间的六个学生也一个个逐渐长大成青年，与此同时，扉间也年已花甲进入了老年时期。 保护后辈 第一次忍界大战 在第一次忍界大战中，金角银角在雷影与火影的结盟仪式上突然掀起政变。二人以六道忍具和九尾查克拉的力量，让第二代雷影和第二代火影受到了濒临死亡的重伤。
之后，扉间与部下猿飞日斩、水户门炎、转寝小春、志村团藏、秋道取风、宇智波镜一同被大约有20人的金角部队追击，众人商量需要让其中一个人担当诱饵来引诱敌军，以保证其他队友能够有时间顺利逃脱。扉间为选择正确的继承人而暗中考验着部下。团藏虽然抱持着想要自告奋勇担当诱饵的心念，但在关键时刻却因胆怯而没有说出。此时日斩挺身而出，提出让自己担当诱饵。
最终扉间为了木叶隐村的未来而决定亲自担当诱饵，临行前对日斩的行为表示赞许，并授命日斩成为下一代的火影，之后便因掩护日斩等人而牺牲。
中忍考试 中忍考试篇，与柱间一同被复活 在木叶毁灭行动中，扉间与哥哥柱间一同被大蛇丸以秽土转生的形式复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。 在战斗过程中，扉间使用水遁忍术与猿飞日斩展开激烈的战斗，由于两人是秽土身躯拥有不死身，所以只能用封印术，或用武力禁锢他们的动作，于是三代火影使用尸鬼封尽将两位火影的灵魂和大蛇丸的双手一同封印，自己也因此牺牲。
忍界大战 在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影，期间扉间发动怪力爆发出强大的空气流与蓝色的查克拉恐吓佐助、重吾、水月、大蛇丸，连墙壁都被击碎。之后扉间本想解除秽土转生的控制，但大蛇丸通过柱间细胞加强操控，使扉间无法摆脱。
期间为佐助讲述了宇智波的本质，虽然秽土之身的扉间未能完全展现全盛时期的实力，但仍能够隔空将墙壁击碎，其实力强大由此可见。
扉间奔赴战场后，与其他三位火影联合发动四赤阳阵封住十尾；而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，二代火影扉间清楚这招的底细，所以并不担心结界被尾兽玉打破，而是冷静的说声我瞧瞧。之后十尾自食苦果了尾兽玉。
随后扉间自豪的笑了，因为与二代火影扉间生前对战的宇智波忍者相比，二代火影从没见过这样强力的加具土命，因此，二代火影分析出这是用比例几乎完全相同的查克拉混合而成的忍术，就算长年的搭档也很难做到。 漫画图片 此时带土已被斑的查克拉操控，初代火影与二代火影因需维持结界来不及赶到带土那边，于是兄弟二人打算靠分身前去阻止斑操控带土使用轮回转世术，然而在维持四赤阳阵的情况下分身的数量会严重减少，因此使扉间只分出了两个影分身，二代火影意识到自己的力量竟会被被削弱到这种程度，但为了阻止斑就算数量少也只能上了，随后扉间的两个影分身奔向斑来到来到斑的面前。
而此时，四代使用三叉式苦无砍伤带土，斑的轮回天生发动也因此失败，二代火影分析出四代这是事先就在带土身上做了标记。 漫画图片 此时带土使用六道十尾柩印将十尾吸收在自己的体内，形成球体状，紧接着球体破碎。带土成功变成十尾人柱力，打破了柱间的明神门，利用背后红色的火焰形成的手扯碎了四赤阳阵，由于之间扉间集中在本体的力量太多了，所以站在斑面前的两个影分身也因此而消失。
为了分析带土的出招和能力，扉间与初代火影的木分身联手对抗十尾人柱力模式的宇智波带土，兄弟二人同时被带土使用求道玉的流体形态击碎半身，但扉间在被击碎的瞬间，不仅将多张起爆符贴在带土的身上，而且还在带土的身上做了飞雷神咒印纹样的标记，扉间的出手速度之快由此可见。随后柱间的木分身伸出两条树藤捆绑住带土，以便于扉间使用互乘起爆符轰炸带土。
紧接着，扉间无限连续通灵出起爆符并且集中于一点无限连续轰炸带土。由于此术攻击范围大，持续时间长，不仅炸飞了众多的十尾分裂体，连扉间的秽土身躯与柱间的木分身也因此被炸毁。 然而此招却被带土使用求道玉的流体形态防御了攻击，随后扉间的秽土身躯自行恢复。
漫画图片 在千钧一发之际，扉间利用影分身使用飞雷神之术转移十尾人柱力宇智波带土的求道玉，随后连同求道玉以及带土一起转移到了远处。营救了困境中的四代火影、漩涡鸣人、宇智波佐助，避免了不必要的损失。
之后扉间与四代火影使用飞雷神互瞬回旋术配合灼遁·光轮疾风漆黑矢零式击中带土，但被带土使用阴阳遁将其无效化。
此时，二代火影凭借自己生前的战斗经验冷静的分析出带土的能力是以阴阳遁为基础的术，能够将所有忍术无效，也就是说即使是秽土转生的身体，只要中招，也会因为无法转生而死亡，因此劝诫水门在之后的战斗中一定要更加谨慎。
接着扉间察觉到了带土不能化解仙术的弱点，以飞雷神之术配合鸣人的仙术螺旋丸瞬间移动至带土的身后对其造成伤害，并且从鸣人身上感受到了曾经与柱间并肩作战的感觉。
紧接着带土在地面上制造出神树并同时释放出四颗尾兽玉，第二代火影原本打算与水门使用飞雷神术一人转走一个，但因考虑到即使转走了两个，但剩余两个尾兽玉却无法转移的问题而尝试别的办法，初代火影告诉大家不用担心，只要改变尾兽玉的运行轨道就可以，到时候四位火影会想办法把它们打到海上，并拜托大家制造土遁之壁，自己用树界降诞将尾兽玉引导向大海，然而柱间的想法立即被带土彻底打消，带土使用六赤阳阵封将忍者联军封锁在结界里，之后二代火影意识到只能用飞雷神术把尾兽玉转移到结界外部去了，随后二代火影询问水门能否同时转移两个，然而四代火影的飞雷神在无法标记的情况下，一个已经是极限，所以水门尝试别的办法。
随后水门打算将尾兽玉连同树一起转移到结界外部去，然而这一想法却被带土嘲笑，在紧要关头，鸣人提出了一个主意，水门与鸣人碰拳使自己的查克拉与鸣人的查克拉进行接触，从而使自己的查克拉与鸣人留在忍者联军神树的查克拉连接了起来，因为忍者联军身上附有鸣人和九喇嘛的查克拉，所以使水门成功将忍者联军所有人转移到了结界外部，随后第二代火影也详细解说了这是利用了影分身的原理，即便自身的查克拉分散四处，只要有哪怕微量的查克拉残余，当本体为控制查克拉再次开始凝练时，分散的查克拉便会产生共鸣而联动。
紧接着扉间使用飞雷神之术将两大九尾完全体化的波风水门与漩涡鸣人转移至带土的身后，使用螺旋丸成功击中带土，但被带土使用阴阳遁抵挡。因此与带土打了平手。
此时的带土已经发动无限月读，神树的根茎疯狂地生长乱窜，所到之处忍者联军的查克拉都被吸走，为了营救被神树分裂体树藤缠绕住的鸣人，扉间使用水遁水断波接连切断了神树的树根。 漫画图片 之后，扉间以飞雷神术瞬间将鸣人、水门、日斩转移至忍者联军的战场。
期间从鸣人的身上看到了哥哥柱间的影子，深感鸣人在未来会成为超越哥哥柱间的火影。 漫画图片 之后扉间以飞雷神之术让陷入困境中的忍者联军脱困，并鼓舞大家不用怕尽管冲。
为给我爱罗留出时间救走鸣人，千手扉间瞅准斑自以为得手的瞬间，使用飞雷神斩从斑的背后展开偷袭。经过一番激战，当扉间使用飞雷神二段瞬间移动至斑的上空开始反攻时。斑使用轮墓将千手扉间定在半空中无法动弹，并利用黑棒封锁住扉间提炼查克拉的穴道。
他斑清楚扉间这招的可怕之处，毕竟弟弟泉奈就是被这招打败的，所以斑不会让扉间使用出来。斑也告知秽土身躯的的扉间发挥不出曾经的力量是有原因的。
随后扉间感知到佐助即将到来，为给佐助留出突袭的最佳时机，于是扉间使用水遁·天泣突袭斑，然而却被斑使用须佐能乎初始形态的手臂防御了攻击。由于此时的扉间已被斑利用黑棒封锁住提炼查克拉的穴道。因此使扉间无法拯救佐助，只能眼看着佐助被斑一刀刺穿身体。
为了挽救佐助的性命，扉间使用灵魂禁锢术将佐助的灵魂禁锢住一段时间，以此延缓佐助的死亡，其后指导帮助药师兜成功救治了宇智波佐助，随后扉间被开启六勾玉轮回眼并免疫黑棒受到的影响的佐助拔出黑棒，使扉间恢复了自由行动的能力，之后扉间以飞雷神之术将佐助送往战场，随后扉间的秽土身躯自行恢复。